Sunday , October 20 2019
Home / argentina / Northern cod species are faced with spawning habitat loss if global warming exceeds 1.5 ° C

Northern cod species are faced with spawning habitat loss if global warming exceeds 1.5 ° C


Rapid climate change in the North-East Atlantic and the Arctic threatens some of the world's largest fish populations. The effects of warming and acidification can be made available through risk-based risk assessment and predicted suitability of future habitats. We show that ocean acidification causes a narrowing of the embryonic thermal ranges, which indicates the suitability of spawning habitats as the most important bottleneck in the history of life for two abundant cod species. The ranges of embryonic tolerance associated with climate imitation show that ever-increasing CO2 emissions [Representative Concentration Pathway (RCP) 8.5] worsen the suitability of the current spawning habitat for Atlantic cod (Gadus Morhua) and polar cod (Boregadus said) by the year 2100. Moderate warming (RCP4.5) can prevent the dangerous effects of climate on Atlantic cod, but still leaves few spawning areas for more vulnerable polar cod, which also loses the benefits of ice covered with ice. However, emissions following RCP2.6 maintain almost constant habitat suitability for both species, suggesting that risks are minimized if warming is conducted “below 2 ° C, if not 1.5 ° C”, as announced by the Paris by agreement.


Ocean Warming and Acidification (OWA) due to unstable CO2 emissions are expected to inhibit the survival and reproduction of many marine organisms (one). Existing knowledge suggests that the physiological limits of the early stages of a life story determine the species’s vulnerability to OWA (2). Studies of worst-case impact scenarios are important for raising awareness of risks and adopting public approval for mitigation policies (3). However, it is even more important to identify emission pathways necessary to minimize the impact of risks and locate potential habitats for endangered species that should receive priority while maintaining (one3). However, risk assessments based on mechanisms that integrate vulnerable life stages and their specific habitat needs in the context of the scenario are hardly available, especially for marine species living in the arctic regions (four, five).

It is estimated that there will be higher rates of warming, acidification and loss of sea ice in the subarctic and arctic seas around Northern Europe (for example, the Icelandic Sea, the Norwegian Sea, the Eastern Greenland Sea and the Barents Sea)6). These oceanic areas, formerly called the Norden Seas (7) – live high-yielding fish populations, most of which carry out annual migrations to specific spawning grounds (four). The biophysical features of suitable spawning habitats support the survival of the early stages of life, as well as their dispersal in relation to suitable areas of the nursery (eight). Considering that fish embryos are often more sensitive to environmental changes than subsequent life stages (2), embryonic tolerance can act as a fundamental constraint on the suitability of spawning habitats. For example, thermal tolerance ranges that are narrower in fish embryos than at other stages of life may be a biogeographical constraint (eight) and probably due to incomplete development of the cardiovascular and other homeostatic systems (9). Ocean acidification (OA) caused by elevated water CO2 levels can aggravate the disturbance of homeostasis (ten), thereby narrowing the thermal range (2, eleven) and, possibly, a decrease in the suitability of the spawning grounds for the habitat, disrupting the survival of the eggs.

Both Atlantic cod and polar cod are key members of the northern high-latitude fish fauna, but they differ in terminological affinity and breeding ground of preferences (four, five). Atlantic cod is a "thermal general", which occupies moderately arctic waters between -1.5 ° and 20 ° C (12). In contrast, polar cod is a “thermal specialist”, endemic to the High Arctic and rarely occurs at temperatures above 3 ° C (13). Due to the overlap of the temperature ranges of juvenile and adult stages of life, both species coexist during their summer migrations (14). However, in winter and spring, it spawns in separate places with different water temperatures and sea ice conditions (Fig. 1). Considering that Atlantic cod prefers warmer waters (from 3 ° to 7 ° C) than polar cod (from -1 ° to 2 ° C), the latter species is considered particularly vulnerable to climate change (five, 14). Moreover, another indirect threat to the reproduction of Polar cod is the predicted loss of sea ice, which serves as a habitat for larvae and juvenile nurseries during spring and summer (five).

picture 1 Patterns of distribution of Atlantic cod and polar cod in the seas of Norden.

(A) Atlantic cod; (AT) Polar cod. The populations of both species are reproduced in winter and spring (Atlantic cod: from March to May, polar cod: from December to March) in species-specific places (i.e. spawning grounds, blue shaded areas) with characteristic temperatures and sea ice conditions (Atlantic cod: from 3 ° to 7 ° C, open water, polar cod: -1 ° to 2 ° C, sea ice cover closed. Green arrows indicate the distribution of eggs and larvae, due to the predominance of surface currents. In summer, the forage lands (green shady zones) of both species partially overlap, for example, around Svalbard, which is the northernmost limit of distribution of Atlantic cod. Red symbols indicate the origin of the animals (spawning adults) used in this study. Distribution maps were redrawn after (four, 13, 33). NEW, Northeast Water Polina; FJL, Franz-Joseph-Land; NZ, New Earth.

Atlantic and polar cod spawning, often containing many millions of people, are important resources for humans and other marine predators. For example, only the Norwegian Atlantic cod fishery generates an annual income of $ 800 million. USA (15), while polar cod is the staple food for many seabirds and mammals (five). Thus, the assessment of changes in the spawning habitat for these focal species is of high socio-ecological significance (four). Embryo functional responses to OWA included in habitat models can help identify spatial risks and benefits in various emission scenarios, including the goal of limiting global warming to 1.5 ° C above pre-industrial levels (sixteen).

Here we estimate the embryonic thermal tolerance ranges for OA in Atlantic cod and polar cod. Oxygen consumption (MABOUT2a) Eye embryos and morphometry of larvae on the hatch provide insight into the energy constraints imposed by OWA. Aboriginal habitat suitability was compared across the Norden Sea through various representative concentration channels (RCPs) by linking egg survival data with climate simulation in step 5 of the intermediate comparable model (CMIP5). RCPs accept either “no greenhouse gas mitigation” (RCP8.5), “intermediate mitigation” (RCP4.5), or “strong mitigation” (RCP2.6). The latter scenario was designed to limit the increase in global average surface temperature (averaged over land and sea) to less than 2 ° C relative to the reference period 1850-1900. And is suitable for providing a first impact assessment while maintaining global warming to “well below 2 ° C, if not 1.5 ° C”, as specified in the Paris Agreement (sixteen).


Fetal Oxygen Consumption (MABOUT2) increased with increasing temperature, but flattened or decreased at the warmest temperatures (Atlantic cod: ≥9 ° C, polar cod: ≥4.5 ° C, Fig.2, A and B), which, in combination with increased mortality during these (Fig.3), indicating a strong heat stress. Embryos have adapted to lower temperatures (<9 ° / 4.5 ° C) and raised PColorado2 (partial pressure WITH2) ~ 10% more oxygen was consumed compared to those grown under control PColorado2This tendency has been canceled when heated, which indicates that supplemental oxygen and the associated energy requirements under OA conditions cannot be met at critically high temperatures, which will lead to a decrease in the upper temperature limit of the metabolic maintenance. Higher energy requirements at elevated PColorado2 may occur as a result of the cumulative costs of increasing acid-base regulation, protein turnover and damage repair (9, ten). Energy release for life support functions should take precedence over growth (17), as evidenced by CO2– and warming-induced reduction in larval size on the hatch (Fig. 2, C-F and Fig. S2). Relative reduction in body area without larvae without yolk due to increased PColorado2 averaged 10% for Atlantic cod (P < 0.001) and 13% for polar cod (P < 0,001), with the smallest larvae hatching at the warmest temperature (Fig. 2, C and D and table S1). Reduction of larval size and dry weight (Fig. 2, E and F and table S1) correspond to CO2induced redistribution of energy from growth, observed in other species of fish (18).

Figure 2 Impact of increased PColorado2 on the dependence of oxygen consumption on temperature (MABOUT2) and the growth of Atlantic cod and polar cod embryos (right).

( and AT) MABOUT2 was measured in embryos with eyes (image). Symbols are means (± SEM, depicted as columns, N = 6 or 4). Performance curves (lines) are based on N = 28 data points. Dark and light shades show 90 and 95% Bayesian reliable confidence intervals, respectively. (WITH and D). The area of ​​the larvae without yolk in the hatch was estimated as an indicator of somatic growth and resource (yolk). Charts superimposed on individual values ​​show the 25th, 50th, and 75th percentiles; whiskers mark confidence intervals of 95%. (D) Sufficient sample sizes were not available at 6 ° C, as most people died or hatched. (E and F) Offsets between regression lines (with 95% confidence intervals) indicate CO2related differences in the size-weight relationship of newly appeared larvae (image). Individuals were combined into temperature treatments (E: 0 ° to 12 ° C, F: 0 ° to 3 ° C). (A to F) Significant major temperature effects PColorado2, or their interaction (T * PColorado2) are marked in black ★, while orange ★ denotes significant CO2 effects in temperature regimes (Tukey post hoc test, N = 6 or 4 per treatment). See Table S1 for more information on statistical tests. N.a., not available.

Figure 3 Impact of increased PColorado2 on survival of temperature dependent eggs in Atlantic cod and polar cod.

(A) Atlantic cod; (AT) Polar cod. Symbols represent means (± SEM, depicted as columns, N = 6). The thermal curves (TPC, lines) of each type are based on N = 36 data points. Dark and light shades show 90 and 95% Bayesian reliable confidence intervals, respectively. TPA was extrapolated to negative temperatures by including thresholds for freezing from the literature (materials and methods). Significant major temperature effects PColorado2, or their interaction (T * PColorado2) are marked in black ★, while orange ★ denotes significant CO2 effects in temperature regimes (Tukey post hoc test, N = 6 or 4 per treatment). See Table S1 for more information on statistical tests.

Egg survival was reduced outside the preferred spawning temperatures of Atlantic cod (≤0 ° and ≥9 ° C) and polar cod (≥3 ° C), especially under the influence of elevated PColorado2 (Fig.3 and table S1). Accordingly, our results confirm that the limits of fetal tolerance are a limited restriction on the spawning niche of Atlantic cod and polar cod. Colorado2(6 ° C, Fig. 3A) than for polar cod (0 ° to 1.5 ° C, Fig. 3B). This observation corresponds to a change in CO.2 sensitivity reported in previous studies during the early life stages of fish that were tested for the effects of OWA exclusively in optimal temperature conditions (18). However, both species experienced similar CO.2(-48% at 9 ° C for Atlantic cod and -67% at 3 ° C for polar cod). Increased thermal sensitivity of embryos with projected PColorado2 levels imply a narrowing of their range of thermal tolerance and, therefore, the type of reproductive niche (2). As a result, the spatial extent of thermally acceptable spawning grounds for Atlantic cod and polar cod can not only shift to higher latitudes in response to warming, but also shrink due to OWA.

Compared to modern (known) spawning grounds of Atlantic cod and polar cod in the study area (blue areas in Figure 1, yellow dotted areas in Figure 4), our basic modeling (1985-2004) suggests that spawning occurs exclusively within the thermal optimal range of embryo development [>90% potential egg survival (PES), Fig. 4]However, the area of ​​the thermally suitable medium for spawning (PES> 90%) is larger than the area where spawning actually takes place. For example, despite suitable temperatures, Atlantic cod spawning is not currently observed in the northeastern Barents Sea (nineteen), which indicates that the suitability of the breeding ground also depends on factors other than temperature. Mechanisms that hinder certain areas suitable for spawning may include aberrant dispersion of eggs and larvae, unfavorable feeding conditions and pressure of predation (eight, nineteen).

Figure 4 Current (basic) spawning habitat for Atlantic cod and polar cod in the Norden seas.

(A) Atlantic cod; (AT) Polar cod. Habitat habitat expiration is expressed as PES (% PES, color-coded) by combining experimental survival data (Fig. 3) with WOA13 temperature fields (1 ° × 1 °, upper 50 m offshore seas) for the base period 1984–2005 . Values ​​are averaged over spawning periods (Atlantic cod: from March to May, polar cod: from December to March) and refer to the places where the spawning was documented[yellowdottedareas([yellowdashedareas([желтыепунктирныеобласти([yellowdashedareas(13, 33)]The spatial extent of the thermally suitable spawning habitat (PES> 90%) is usually greater than the “real spawning habitat”, since other limiting factors are not considered. Dotted purple lines indicate the corresponding seasonal sea ice positions (defined as areas with an ice concentration of> 70%, and note that sea ice edges are slightly different between species due to different species of spawning species).

According to forecasts, by the year 2100, the OWA (RCP8.5) will lead to a significant decrease in TEC in large spawning grounds of both species (Fig. 5, from A to C). It is assumed that for Atlantic cod, PES will decrease around Iceland (from -10 to -40%) and the Faroe Islands (from -20 to -60%) and along the whole coast of Norway (from -20 to -60%), including the most important spawning grounds on the Lofoten archipelago (at 68 ° N, Fig. 5A). In turn, the larger offshore areas from Svalbard and across the northeastern Barents Sea will become more suitable (PES, +10 to + 60%) due to warming and reduced sea ice. However, the potential benefits for habitats in the north are limited by a decrease in the cold resistance of Atlantic cod embryos under OA conditions and, possibly, by unknown restraining factors (see above). In accordance with RCP4.5, the decrements in Atlantic cod PES at some southern spawning grounds (for example, the Faroe Islands: from -10 to -40%) are largely outweighed by the thermal benefits (PES, +20 to + 60%) in the north-east Barents Sea. sea ​​(between Svalbard, Franz Josef Land and Novaya Zemlya, fig. 5, D and F).

Figure 5 Changes in the thermally suitable spawning range of Atlantic cod (left) and polar cod (right) in the Norden seas under the RCP.

( at WITH) RCP8.5: relentless OWA. (D at F) RCP4.5: Intermediate heating (without acidification). (g at I) RCP2.6: Less than 2 ° C global warming (without acidification). The maps show a shift in PES between the base period (1985–2004, the spawning season of Atlantic cod: from March to May, the spawning season of polar cod: from December to March, see Fig.3) and the median projections based on the CMIP5 multimodel (seasonal sea ​​surface temperature, from 0 to 50 m, see Materials and Methods) for the end of this century (2081-2100). Black shading indicates areas (cells, 1 ° x 1 °) with a high degree of uncertainty (t. E. The shift in PES within this cell is smaller than the distribution of the CMIP5 ensemble, see Materials and Methods). The dotted purple lines represent the marginal positions of the sea ice cover of the corresponding seasonal spawning period (defined as areas with ice concentrations> 70%). (C, F and I). Для каждого отображения значения (изменение в PES) отдельных ячеек суммируются оценками плотности ядра с шириной, соответствующей относительному появлению значений. Графы окна показывают 25, 50 и 75-й процентили; концы усов отмечают 95% интервалов.

Полярная треска, вероятно, испытает самые драматические потери нерестовой среды обитания к югу от Свальбарда и Новой Земли (PES, от -40 до -80%, RCP8.5, рис. 5B). Более того, полярная треска потеряет большую часть своих подледных мест обитания, за исключением небольшого убежища на восточно-гренландском шельфе (рис.5B). Даже потепление без эффектов ОА (RCP4.5, рис.5, E и F) существенно снизит пригодность важных нерестилищных мест обитания для полярной трески на Шпицбергене (PES, от -20 до -60%) и Новой Земли (PES, -10 до -40%). Широко распространенная потеря морского льда в сценариях RCP8.5 и RCP4.5 может косвенно повлиять на репродуктивный успех полярной трески, поскольку лед защищает нереста взрослых от хищничества и служит местом кормления для ранних этапов жизни (five). Ограничение глобального потепления примерно на 1,5 ° C выше доиндустриального уровня (т. Е. Медианная температура RCP2.6) может не только свести к минимуму сокращения ПЭС на нынешних нерестилищах обоих видов до менее 10% (рис.5, G к I), но и поддерживать некоторый морской ледяной покров.


Наши прогнозы свидетельствуют о том, что воздействие ОВА на выживаемость яиц и последующие изменения в пригодности нерестилища к месту обитания могут быть первичными детерминантами климатических зависимостей для атлантической трески и полярной трески. Представленные результаты согласуются с гипотезой о том, что термальные диапазоны толерантности и эмбриональные среды обитания обоих видов сжимаются прогрессивным OWA (2). Наши результаты также подтверждают идею о том, что неопределенное изменение климата представляет собой экзистенциальную угрозу для адаптированных к холоду видов, таких как полярная треска (20), хотя мы идентифицировали некоторую холодную рефузию для этого вида в Высокой Арктике. Атлантическая треска может следовать за перемещением полюса ее теплового оптимума, что может привести к созданию этого коммерчески важного вида в регионах, в которых в настоящее время доминирует полярная треска. Параллельное снижение пригодности местообитаний от Исландии и побережья Норвегии (в соответствии с RCP8.5) подразумевает, что к 2100 году нерестование к югу от полярного круга (например, к югу от Лофотена) больше не может быть возможным для атлантической трески. Потенциальные перемещения коммерчески важных рыбных запасов через границы управления и исключительные экономические зоны создают серьезные проблемы не только для национальных рыбаков и природоохранных организаций (five), но также и международным органам и нормативным актам, которые намерены избегать чрезмерной эксплуатации, конфликтов ресурсов и деградации нетронутых экосистем в Арктике (four, 21).

Однако, если глобальное потепление ограничено на 1,5 ° C выше доиндустриального уровня, то изменения тепловой пригодности нынешних нерестилищных мест обитания вряд ли превысят критические пороги атлантической трески и полярной трески. Остаточные риски могут быть уменьшены еще больше, поскольку оба вида могут потенциально адаптироваться к климатическим изменениям, отвечая либо (i) посредством сдвигов в сроках и / или местоположениях нереста в существующих регионах (22) или (ii) через процессы трансгенерации, которые повышают физиологическую толерантность (23). Неопределенности в наших результатах также связаны с (iii) надежностью и разрешением климатических прогнозов CMIP5 (24).

Во-первых, временное окно для нереста на Севере ограничено поздней зимой-весной из-за крайней сезонности света и связанной с ним первичной продукции (пища для личинок планктона) на высоких широтах (> 60 ° с. Ш.) (22). Поэтому в этом регионе вряд ли произойдут значительные изменения в нерестовой фенологии. Вместо этого северные расширения нереста в исторические и текущие периоды потепления хорошо документированы, особенно для атлантической трески, которая распространила свою нерестовую деятельность на Западный Свальбард в 1930-х годах (25). Однако основные районы нереста (например, Лофотенский архипелаг для населения Баренцева моря) всегда были заняты в прошлые века, возможно, из-за благоприятных сочетаний биотических и абиотических факторов, которые максимизируют успех набора (eight, 22). После нереста размножение яиц и личинок по направлению к подходящим районам питомника, иногда превышающим сотни километров, играет важную роль в плане обеспечения жизненного цикла и пополнения населения (eight). Нерест в альтернативных местах (как это требуется в соответствии с RCP8.5 для обоих видов и под RCP4.5 для полярной трески) может нарушить связь и, следовательно, увеличить риск адвективных потерь и неудачи набора (eight). Соответственно, успешное создание новых нерестилищных мест обитания будет во многом зависеть от ряда факторов помимо выживания яиц (т. Е. Наличия жертвы, давления хищничества и связности), все из которых в настоящее время трудно предсказать (2, 22).

Во-вторых, наши результаты предполагают, что интервалы эмбриональной толерантности постоянны в разных популяциях и поколениях (т. Е. В этом столетии нет эволюционных изменений). Эти предположения подтверждаются экспериментальными данными[напримераналогичныетемпературныеоптимумыдляразвитияяицсредиразличныхпопуляцийатлантическойтрески([egsimilartemperatureoptimaforeggdevelopmentamongdifferentAtlanticcodpopulations([напримераналогичныетемпературныеоптимумыдляразвитияяицсредиразличныхпопуляцийатлантическойтрески([egsimilartemperatureoptimaforeggdevelopmentamongdifferentAtlanticcodpopulations(26); см. также рис. S1], а также полевыми наблюдениями[напримерпоследовательныйсдвигнасевервнерестилищетрескивответнапредыдущее/текущеепотепление([egconsistentnorthwardshiftofcodspawningactivityinresponsetoprevious/ongoingwarming([напримерпоследовательныйсдвигнасевервнерестилищетрескивответнапредыдущее/текущеепотепление([egconsistentnorthwardshiftofcodspawningactivityinresponsetoprevious/ongoingwarming(17)]и филогенетический анализ эволюции термической толерантности у морских рыб[например<01°Cизменениетермическойтолерантностиза1миллионлет([eg<01°Cchangeinthermaltoleranceper1millionyears([например<01°Cизменениетермическойтолерантностиза1миллионлет([eg<01°Cchangeinthermaltoleranceper1millionyears(27)], Трансгенерационная пластичность (TGP) может способствовать краткосрочной адаптации к изменениям окружающей среды посредством негенического наследования (например, передачи матери) (23). Однако, в отличие от теории TGP, эксперименты на атлантической треске показывают, что жизнеспособность яиц нарушается при одинаковых степенях потепления, если самки подвергаются воздействию тепла во время созревания гонад (28). Этот пример отрицательного TGP соответствует большинству (57%) исследований TGP у рыб, которые наблюдали либо нейтральные (33%), либо отрицательные (24%) ответы (29). Учитывая ограниченность возможностей для краткосрочной адаптации, наиболее вероятно, что виды должны отказаться от своих традиционных мест обитания, как только будут превышены физиологические пределы (2). Соответственно, наши результаты определяют не только районы с высоким уровнем риска, но и потенциальные среды обитания для беженцев, которые должны получать приоритет в отношении осуществления морских резервов.

В-третьих, климатические прогнозы CMIP5 включают неопределенности (24). В некоторой степени эти неопределенности могут быть уменьшены и оценены с учетом многомодельных результатов (см. Материалы и методы). Прибрежные среды обитания слабо представлены в современных глобальных климатических моделях (24). Уверенность прогнозов воздействия на климат в этих областях может быть улучшена в будущих исследованиях, наиболее изящно с помощью глобальных многомерных моделей океана с неструктурированными сетками (thirty).

В свете эмбриональной нетерпимости к OWA мы показываем, что при неизмененных выбросах парниковых газов большие площади, используемые в настоящее время для нереста, станут менее подходящими для вербовки атлантической трески и полярной трески, что может привести к каскадному воздействию на арктические пищевые сети и связанные с ними экосистемные услуги (four, five). Однако в наших результатах также подчеркивается, что смягчающие меры, объявленные Парижским соглашением, могут улучшить воздействие изменения климата на оба вида. Учитывая, что текущий СО2 эмиссионные траектории дают 1% -ный шанс ограничить глобальное потепление до 1,5 ° C выше доиндустриальных уровней (31), наши результаты требуют немедленного сокращения выбросов в соответствии со сценариями, совместимыми с потеплением на 1,5 ° C, чтобы предотвратить необратимый ущерб экосистемы в Арктике и в других местах.


маточное стадо

Атлантическая треска была поймана ярусом в южном Баренцевом море (Tromsøflaket: 70 ° 28&#39;00 "N, 18 ° 00&#39;00" E) в марте 2014 года. Зрелые рыбы были доставлены в Центр морской аквакультуры (Nofima AS, Tromsø, Норвегия) и удерживается в проточном резервуаре (25 м3) при освещенности, солености [34 practical salinity units (PSU)], и температурные условия (5 ° ± 0,5 ° C). Полярная треска была поймана в Конгсфьордене (Западный Свальбард: 78 ° 95&#39;02 "с.ш., 11 ° 99&#39;84" в.д.) путем траления в январе 2014 года. Выбранная рыба содержалась в проточных резервуарах (0,5 м3) и переведен на исследовательскую станцию ​​по аквакультуре в Карвике (NOFIMA, Арктический университет Норвегии UiT, Тромсё). На станции рыба содержалась в проточном резервуаре (2 м3) при температуре воды 3 ° ± 0,3 ° C (34 единицы мощности) и полной темноте. В обоих экспериментах гаметы, используемые для оплодотворения in vitro, были получены путем размножения полос от N = 13 (полярная треска: 12) мужчины и N = 6 женщин (таблица S2).

Протокол оплодотворения

Все оплодотворения проводились в течение 30 мин после удаления. Каждая партия яиц была разделена пополам и оплодотворена с использованием фильтрованной и ультрафиолетовой (УФ) -стерилизованной морской воды (34 блока питания), предварительно скорректированной до температуры удерживания маточного стада (атлантическая треска: 5 ° C, полярная треска: 3 ° C) и двух разных PColorado2 conditions[контроль[control[контроль[controlPColorado2: 400 мкАм, pH(Free-Scale) 8,15; high PColorado2: 1100 мкАм, pHF 7,77], Стандартизованный протокол сухих удобрений с аликвотами молока N = 3 самца использовались для максимизации успеха оплодотворения (32).

Успех оплодотворения

Успех оплодотворения оценивали в подвыборках (3 × 100 яиц на порцию и PColorado2 ), которые инкубировали в закрытых чашках Петри до стадии 8/16 клеток (атлантическая треска: 12 часов, 5 ° C, полярная треска: 24 часа, 3 ° C) и фотографировались под стереомикроскопом для последующей оценки (таблица S3 ). Эти изображения также использовались для определения среднего диаметра яйца яичной партии (30 яиц за партию, таблица S3).

Инкубационная установка

Согласно разным временам нереста, оба эксперимента могут проводиться последовательно с той же экспериментальной установкой в ​​2014 году (полярная треска: с февраля по апрель, атлантическая треска: с апреля по май). Яйца, ранее оплодотворенные при любом контроле или высоком PColorado2 поддерживались на соответствующем СО2 (атлантическая треска: 0 °, 3 °, 6 °, 9 ° и 12 ° C, полярная треска: 0 °, 1,5 °, 3 °, 4,5 ° и 6 ° C) , Диапазоны температур были выбраны для покрытия нерестовых предпочтений атлантической трески (от 3 ° до 7 ° C) (33) и полярной трески (≤2 ° C) (13) и прогнозируемых сценариев потепления для соответствующего региона. Каждая группа обработки яичной партии подразделялась на два застойных инкубатора (20 инкубаторов на одну женщину, 120 в каждом эксперименте). Чтобы не оценивать выживаемость, только один из двух инкубаторов использовался для оценки выживания яиц (и морфометрии личинок в люке), тогда как подвыборки, необходимые для эмбрионального MABOUT2 измерения были взяты из второго инкубатора.

Первоначально все инкубаторы (объем, 1000 мл) заполняли фильтрованной (0,2 мкм) и ультрафиолетовой стерилизованной морской водой (34 блока питания), доведенной до соответствующей обработки оплодотворения и снабженной положительно плавучими яйцами. Что касается подачи кислорода в застойный инкубатор, важно убедиться, что у яиц достаточно места для размещения в одном слое под поверхностью воды. Поэтому мы скорректировали количество яиц на инкубатор (атлантическая треска: от 300 до 500, полярная треска: от 200 до 300) в соответствии с различиями в размере яиц между атлантической треской (~ 1,45 мм) и полярной треской (~ 1,65 мм). Затем загруженные инкубаторы располагались в разных ваннах с морской водой (объем 400 литров), чтобы обеспечить плавное изменение температуры внутри инкубатора. Прозрачные нижние суженные инкубаторы были запечатаны покрытием из пенополистирола, чтобы предотвратить СО2 дегазации и температурных колебаний. В соответствии с естественными режимами света, яйца атлантической трески получали тусклый свет с дневным ритмом 8 часов света / 16 часов темноты, а яйца полярной трески хранились в темноте, за исключением тусклого света при обработке. Каждые 24 часа 90% объема воды каждого инкубатора заменяли фильтрованной (0,2 мкм) и ультрафиолетовой стерилизованной морской водой, чтобы избежать истощения кислорода. На дне инкубаторов был установлен выпускной клапан для слива морской воды с мертвыми яйцами, которые теряют плавучесть и опускаются на дно. Каждая ванна с морской водой содержала два 60-литровых резервуара-резервуара, которые использовались для предварительной подачи морской воды на соответствующую температуру и PColorado2 условия. Температуры воды внутри водяных ванн контролировались термостатами и регистрировались автоматически каждые 15 минут (± 0,1 ° C) через многоканальный аквариумный компьютер (IKS-Aquastar, IKS Systems, Германия). Future PColorado2 условия были установлены путем введения чистого СО2 газа в погружные 60-литровые резервуары-резервуары при каждой температуре. Многоканальная система обратной связи (IKS-Aquastar), подключенная к отдельным датчикам pH (IKS-Aquastar) и соленоидным клапанам, использовалась для контроля рН воды и PColorado2 ценности. PColorado2 резервуаров-резервуаров измеряли на месте перед каждым водообменом с инфракрасным PColorado2 зонд (Vaisala GMP 343, ручная температурная компенсация, точность ± 5 мАт, Vaisala, Финляндия). Зонд был оснащен устройством считывания MI70 и аспирационным насосом, который был соединен с дегазационной мембраной (G541, Liqui-Cel, 3M, США) для измерения PColorado2 в воздухе, уравновешенном растворенными водными газами (34). Заводская калибровка была подтверждена измерениями морской воды, ранее барботированной технической газовой смесью (1000 мкА СО2 в воздухе, Air Liquide, Германия). Перед ежедневным обменом воды значения рН резервуаров-резервуаров измеряли с помощью pH-электрода лабораторного класса до трех знаков после запятой (Mettler Toledo InLab Routine Pt 1000 с температурной компенсацией, Mettler Toledo, Switzerland), который был подключен к WTW 3310 pH метр. Ежедневно выполнялась двухточечная калибровка с буферами NBS (Национальное бюро стандартов). Чтобы преобразовать NBS в шкалу свободной концентрации протонов для рН морской воды (35), электрод откалиброван буферами морской воды трис-HCl (36), которые были адаптированы к соответствующей температуре инкубации перед каждым измерением. Значения рН морской воды относятся к свободной шкале рН (pHF) по всей этой рукописи. Параметры морской воды приведены на рис. S3.

Выживание яйца

Смертность яиц регистрировалась 24 часа в сутки, пока все индивидуумы в инкубаторе не умерли или не вылупились (рис. S4). После того, как началось вылупление, утром были собраны личинки с плавающим плаванием, усыпленные передозировкой метансульфоната трикаина (МС-222) и подсчитанные после визуального осмотра на морфологические деформации под стереомикроскопом. Частота деформаций личинок определялась количественно как процент вылук, проявляющих сильные деформации желточного мешка, черепа или позвоночного столба. Выживаемость яиц определялась как процент немальформированных жизнеспособных личинок, которые вылуплялись из исходного количества оплодотворенных яиц (рис. S5). Доля оплодотворенных яиц в инкубаторе оценивалась по среднему успеху оплодотворения соответствующей партии яиц (таблица S3).


Расход кислорода (MABOUT2) глазных эмбрионов (при 50% пигментации глаз, рис. S4) измеряли в закрытых, контролируемых температурой дыхательных камерах (OXY0 41 A, Collotec Meßtechnik GmbH, Германия). Двухстенные камеры были соединены с проточным термостатом, чтобы регулировать температуру камеры дыхания до соответствующей температуры инкубации яиц. Измерения проводились в трех повторах с 10-20 яйцами каждой женщины и комбинацией лечения. Яйца помещали в камеру объемом 1 мл стерилизованной морской воды, доведенной до соответствующей PColorado2 лечение. Магнитный микроусилитель (3 мм) помещался под плавающие яйца, чтобы избежать стратификации кислорода в дыхательной камере. The change in oxygen saturation was detected by micro-optodes (fiber-optic microsensor, flat broken tip, diameter: 140 μm, PreSens GmbH, Germany) connected to a Microx TX3 (PreSens GmbH, Germany). Recordings were stopped as soon as the oxygen saturation declined below 80% air saturation. Subsequently, the water volume of the respiration chamber and wet weight of the measured eggs (gww) were determined by weighing (±1 mg). Oxygen consumption was expressed as[nmolO[nmolO[nmolO[nmolO2 (gww * min)−1]and corrected for bacterial oxygen consumption (<5%) and optode drift, which was determined by blank measurements before and after three successive egg respiration measurements.

Larval morphometrics

Subsamples of 10 to 30 nonmalformed larvae from each female and treatment combination were photographed for subsequent measurements of larval morphometrics (standard length, yolk-free body area, total body area, and yolk sac area) using Olympus image analysis software (Stream Essentials, Olympus, Tokyo, Japan). Only samples obtained from the same daily cohort (during peak hatch at each temperature treatment) were used for statistical comparison. After being photographed, 10 to 20 larvae were freeze dried to determine individual dry weights (±0.1 μg, XP6U Micro Comparator, Mettler Toledo, Columbus, OH, USA). Replicates with less than 10 nonmalformed larvae were precluded from statistical analyses.

Statistical analysis

Statistics were conducted with the open source software R, version 3.3.3 ( Linear mixed effect models[package“lme4”([package“lme4”([package“lme4”([package“lme4”(37)]were used to analyze data on egg survival and MO2, In each case, we treated different levels of temperature and PColorado2 as fixed factors and included “female” (egg batch) as a random effect. Differences in larval morphometrics (yolk-free body area, total body area, dry weight, standard length, and yolk sac area) were determined by multifactorial analysis of covariance. These models were run with temperature and PColorado2 as fixed factors and egg diameter as a covariate. Levene’s and Shapiro-Wilk methods confirmed normality and homoscedasticity, respectively. The package “lsmeans” (38) was used for pairwise comparisons (P values were adjusted according to Tukey’s post hoc test method). All data are presented as means (± SEM) and statistical tests with P < 0.05 were considered significant. Results are summarized in table S1.

Curve fitting

Generalized additive models[package“mgcv”([package“mgcv”([package“mgcv”([package“mgcv”(39)]were used to fit temperature-dependent curves of successful development building on egg survival and MO2, This method has the benefit of avoiding a priori assumptions about the shape of the performance curve, which is crucial in assessing the impact of elevated PColorado2 on thermal sensitivity. “Betar” and “Gaussian” error distributions were used for egg survival and MO2 data, respectively. To avoid overfitting, the complexity of the curve (i.e., the number of degrees of freedom) was determined by penalized regression splines and generalized cross-validation (39). Models of egg survival were constrained at thermal minima because eggs of cold-water fish can survive subzero temperatures far below any applicable in rearing practice. Following Niehaus et al, (40), we forced each model with artificial zero values (N = 6) based on absolute cold limits from the literature. These limits were set to −4°C for Atlantic cod (41) and −9°C for Polar cod assuming similar freezing resistance, as reported for another ice-associated fish species from Antarctica (42).

Spawning habitat maps

Fitted treatment effects on normalized egg survival data (fig. S6A; raw data are shown in Fig. 3) were linked to climate projections for the Seas of Norden to infer spatially explicit changes in the maximum PES under different RCPs. That is, the treatment fits were evaluated for gridded upper-ocean water temperatures (monthly averages) bilinearly interpolated to a horizontal resolution of 1° × 1° and a vertical resolution of 10 m. To account for species-specific reproduction behavior, we first constrained each map according to spawning seasonality and depth preferences reported for Atlantic cod[MarchtoMay50to400m([MarchtoMay50to400m([MarchtoMay50to400m([MarchtoMay50to400m(33)]and Polar cod[DecembertoMarch5to400m([DecembertoMarch5to400m([DecembertoMarch5to400m([DecembertoMarch5to400m(13)], As both species produce pelagic eggs that immediately ascend into the upper mixed layer if spawned at greater depths (13, 33), we further limited the eligible depth range to the upper 50 m. PES at a given latitude and longitude was then estimated from the calculations by selecting the value at the depth of maximum egg survival (at 0 to 50 m depth). Egg dispersal was not considered since the major bulk of temperature- and acidification-related mortality occurs during the first week of development (fig. S4).

Oceanic conditions were expressed as climatological averages of water temperatures, sea-ice concentrations, and the pH of surface water. Our observational baseline is represented by monthly water temperatures[WOA13([WOA13([WOA13([WOA13(43)]and sea-ice concentrations[HadISST([HadISST([HadISST([HadISST(44)], averaged from 1985 to 2004, and by pH values averaged over the period 1972–2013[GLODAPv2([GLODAPv2([GLODAPv2([GLODAPv2(45, 46)], Simulated ocean climate conditions were expressed as 20-year averages of monthly seawater temperatures and sea-ice concentrations and of 20-year averages of annual pH values of surface water. End-of-century projections were derived from climate simulations for 2081–2100 carried out in CMIP5 (45). We considered only those 10 ensemble members (see table S4) that provide data on each of the relevant parameters (water temperature, sea ice, and pH) under RCP8.5, RCP4.5, and RCP2.6 (47). Projected pH values and temperatures are shown in fig. S6 (E to L). To account for potential model biases, we diagnosed for each of the 10 CMIP5 models the differences between simulations and observations for the baseline period and subtracted these anomalies from the CMIP5-RCP results for 2081–2100. For 2081–2100, we considered the CMIP5-RCPs ensemble median of maximum PES and assessed the uncertainty of PES at a given location by defining a signal-to-noise ratio that relates the temporal change in PES between 2081–2100 and 1985–2004 (ΔPES) to the median absolute deviation (MAD) of results for 2081–2100. Model results are not robust where the temporal change in PES is smaller than the ensemble spread, i.e., ΔPES/MAD < 1. PES calculations for scenarios RCP2.6 and RCP4.5 were carried out for PColorado2 = 400 μatm. The effect of elevated PColorado2 (1100 μatm) on PES was only considered under scenario RCP8.5.


Supplementary material for this article is available at

Fig. S1 Thermal niches of adult Atlantic cod and Polar cod.

Fig. S2 Treatment effects on larval morphometrics at hatch.

Fig. S3. Water quality measurements.

Fig. S4. Effects of temperature and PColorado2 on daily mortality rates of Atlantic cod and Polar cod.

Fig. S5. Effects of temperature and PColorado2 on embryonic development of Atlantic cod and Polar cod.

Fig. S6. Spawning habitat maps for Atlantic cod and Polar cod are based on experimental egg survival data and climate projections under different emission scenarios.

Table S1. Summary table for statistical analyses conducted on data presented in Figs. 2 and 3 of the main text and in figs. S1 and S5.

Table S2. Length and weight of female and male Atlantic cod and Polar cod used for strip spawning and artificial fertilization.

Table S3. Mean egg diameter and fertilization success of egg batches (±SD, N = 3) produced by different females (N = 6).

Table S4. List of CMIP5 models that met the requirements for this study (for details, see the “Spawning habitat maps” section in the main text).

References (4855)

This is an open-access article distributed under the terms of the Creative Commons Attribution-NonCommercial license, which permits use, distribution, and reproduction in any medium, so long as the resultant use is not for commercial advantage and provided the original work is properly cited.


  1. H.-O. Pörtner other., in Climate Change 2014: Impacts, Adaptation, and Vulnerability. Part A: Global and Sectoral Aspects. Contribution of Working Group II to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel on Climate Change (Cambridge Univ. Press, 2014), pp. 411–484.

  2. O. Hoegh-Guldberg, R. Cai, E. S. Poloczanska, P. G. Brewer, S. Sundby, K. Hilmi, V. J. Fabry, S. Jung, The Ocean, in Climate Change 2014: Impacts, Adaptation, and Vulnerability. Part B: Regional Aspects. Contribution of Working Group II to the Fifth Assessment Report of the Intergovernmental Panel of Climate Change, V. R. Barros, C. B. Field, D. J. Dokken, M. D. Mastrandrea, K. J. Mach, T. E. Bilir, M. Chatterjee, K. L. Ebi, Y. O. Estrada, R. C. Genova, B. Girma, E. S. Kissel, A. N. Levy, S. MacCracken, P. R. Mastrandrea, L. L. White, Eds. (Cambridge Univ. Press, 2014), chap. 30, pp. 1655–1731.

  3. J. Blindheim, The seas of Norden, in Norden: Man and Environment, U. Varjo, W. Tietze, Eds. (Gebrüder Borntraeger, 1987), pp. 20–32.

  4. A. M. Ajiad, H. Gjøsæter, in The Barents Sea. Ecosystem, Resources, Management. Half a Century of Russian-Norwegian Cooperation, T. Jakopsen, V. K. Ozhigin, Eds. (Tapir Academic Press, 2011), pp. 315–328.

  5. FAO, The State of World Fisheries and Aquaculture (SOFIA) (FAO Fisheries and Aquaculture Department, 2018).

  6. UNFCCC, Adoption of The Paris Agreement FCCC/CP/2015/L.9/Rev.1 (2015).

  7. K. Brander, Spawning and life history information for North Atlantic cod stocks, ICES Cooperative Research Report (2005).

  8. A. G. Dickson, C. L. Sabine, J. R. Christian, Guide to Best Practices for Ocean CO2Measurements (North Pacific Marine Science Organization, 2007).

  9. S. Wood, M. S. Wood, Package ‘mgcv’. R package version, 1.7-29 (2017).

  10. R. A. Locarnini, A. V. Mishonov, J. I. Antonov, T. P. Boyer, H. E. Garcia, O. K. Baranova, M. M. Zweng, C. R. Paver, J. R. Reagan, D. R. Johnson, M. Hamilton, D. Seidov, World Ocean Atlas 2013 (NOAA, 2013), vol. 1, pp. 73–44.

  11. R. M. Key, A. Olsen, S. van Heuven, S. K. Lauvset, A. Velo, X. Lin, C. Schirnick, A. Kozyr, T. Tanhua, M. Hoppema, S. Jutterström, R. Steinfeldt, E. Jeansson, M. Ishi, F. F. Perez, T. Suzuki, Global Ocean Data Analysis Project, Version 2 (GLODAPv2), ORNL/CDIAC-162, NDP-P093 (Carbon Dioxide Information Analysis Center, Oak Ridge National Laboratory, US Department of Energy, 2015).

Acknowledgments: We acknowledge the support of S. Hardenberg, E. Leo, M. Stiasny, C. Clemmensen, G. Göttler, F. Mark, and C. Bridges. Special thanks are dedicated to the staff of the Tromsø Aquaculture Research Station and the Centre for Marine Aquaculture. Funding: Funding was received from the research program BIOACID [Biological Impacts of Ocean Acidification by the German Federal Ministry of Education and Research (BMBF), FKZ 03F0655B to H.-O.P. and FKZ 03F0728B to D.S.], Funding was also received from AQUAculture infrastructures for EXCELlence in European fish research (AQUAEXCEL, TNA 0092/06/08/21 to D.S.). F.T.D., M.B., H.-O.P., and D.S. were supported by the PACES (Polar Regions and Coasts in a Changing Earth System) program of the Alfred Wegener Institute, Helmholtz Centre for Polar and Marine Research (AWI). Previous and additional support from grants POLARIZATION (Norwegian Research Council grant no. 214184 to J.N.) and METAFISCH (BMBF grant no. FZK01LS1604A to H.-O.P. and F.T.D.) are also acknowledged. Author contributions: F.T.D. and D.S. devised the study and designed the experiments. F.T.D. conducted the experiments. J.N., V.P., and A.M. provided equipment and facility infrastructure. F.T.D. analyzed the experimental data. M.B. analyzed climate data and generated habitat maps. F.T.D. drafted the manuscript. F.T.D., D.S., M.B., and H.-O.P. wrote the manuscript. J.N., V.P., and A.M. edited the manuscript. Competing interests: The authors declare that they have no competing interests. Data and materials availability: All data needed to evaluate the conclusions in the paper are present in the paper and/or the Supplementary Materials. Additional data related to this paper may be requested from the authors. The experimental data supporting the findings of this study are available from PANGEA (, a member of the ICSU World Data System.

Source link